Daxter este o abordare cu totul nouă a lumii lui Jak și Daxter, deoarece a permis în cele din urmă jucătorilor să joace ca sidekick înțelept.
Daxter își propune să ducă lumea lui Jak & Daxter într-o nouă direcție, permițând jucătorilor să o vadă dintr-o perspectivă complet diferită.
Jocul are loc pe parcursul a doi ani, pe care Daxter îi petrece încercând să-l găsească și să-l elibereze pe Jak, care a fost întemnițat în timpul evenimentelor care au condus la începutul lui Jak II.
Daxter este acum pe cont propriu, într-un loc necunoscut, și realizează rapid că a fi mic și blănos nu adaugă prea multe șanse de supraviețuire.
Daxter își ia o slujbă de exterminator pentru a ajuta la eradicarea unei infestări misterioase de insecte și explorează părți din Haven City, adunând indicii pentru a-l găsi pe Jake